В 2003 году Радий Хабиров начал работать главой администрации президента Башкирии Муртазы Рахимова. В 2008 году Рахимов сначала отстранил Хабирова от должности, а потом уволил его под предлогом того, что тот предоставил неполные сведения о недвижимости. На Хабирова завели уголовное дело, его исключили из «Единой России».
Хабиров смог после этого скандала устроиться в администрацию президента России, где со временем стал заместителем начальника управления по внутренней политике. Управление тогда возглавлял влиятельнейший Сурков. Сначала Хабиров возглавил департамент по взаимодействию с Федеральным собранием и политическими партиями. Хабиров позже восстановился в партии, но из администрации президента он ушел тоже громко. Первый прокол, который упоминают СМИ, это развал партии «Правое дело», создание которой инициировал Кремль.
В сентябре 2016 года Хабиров покинул администрацию президента. Уход Хабирова связывали со сменой главы аппарата президента РФ. Незадолго до ухода Хабирова структуру возглавил Антон Вайно, который категорически не хотел оставлять на прежнем месте работы нынешнего главу соседней республики. Следующую работу Хабиров нашел почти через 4 месяца. Его назначили временно исполняющим обязанности главы города Красногорска в Московской области. Именно с этого места Хабиров перешел на нынешнюю должность.